Култук — первое русское поселение на юге Байкала, основанное в месте кочевий тунгусского рода кумкагиров осенью 1647 года землепроходцем Иваном Похабовым, при его продвижении от устьяСеленги в Тункинскую долину, как острог, хотя точное его местонахождение неизвестно и сведения о существовании Култукского острога разноречивы и скудны. На карте 1701 года Семёна Ремезовапоселение обозначено как Култушное зимовье , через которое проходили пути вдоль Байкала и вТунку.

В документе 1744 года Култук упоминается уже как деревня: «в деревне Култук проживало три женщины, три мужчины и девять детей». Первоначально селение располагалось на реке Култучной в 2 - 3 км выше устья. В 1783 крестьянин деревни, по фамилии Во́йна, нашёл на реке Слюдянке камнилазурита и передал образцы академику Э. Г. Лаксману, занимавшегося в это время поисками минералов. Эрик Лаксман в 1786 году в письме Петру Палласу сообщал, что «деревня на р. Култучной с восемью дворами. В долине реки множество болотистых низин и лугов».

Рост Култука начинается с указа 1796 года императрицы Екатерины II о начале строительства почтового тракта через Хамар-Дабан. К 1801 году через селение была проложена дорога на Монды и, далее, в Монголию. Позже был проложен Игумновский тракт через хребты Хамар-Дабана на Кяхту. Население деревни увеличивается за счёт переселенцев из западных губерний, на побережье строится причал, возводятся новые дома для переселенцев. В 1823 году, побывавший здесь писатель и историкАлексей Мартос, так описывал Култук: «Селение лежит при западном окончании моря. Култук построен правильно, в нём 21 дом, одна улица параллельна изгибу моря. Култукские окрестности заслуживают кисти художника Вернета, страстного любителя подобных приморских видов. Кедры величавые осеняют соседственные горы... Култук, к чести жителей и местного начальства, содержится в такой опрятности, которую можно найти в окрестностях Норвегии или Голландии. Жители имеют изобильное хлебопашество и рыбные промыслы. Омули, сиги, хариусы и налимы водятся во множестве».

В 1852 году в Култуке было уже 35 дворов, при численности населения — 238 человек. В этом году была возведена деревянная церковь в честь Николая Чудотворца, сгоревшая в 1887 году во время пожара в районе, примыкавшем к храму. В 1889 церковь была отстроена заново, открылась церковно-приходская школа.

В 1863 году от Култука до Посольска началось строительство Кругобайкальского почтового тракта, на котором 24 июня 1866 года со станции Култук началось восстание ссыльных поляков — строителей дороги. В научном плане это время связано с деятельностью Бенедикта Дыбовского и Виктора Годлевского, живших в Култуке в 1867 — 68 годах и проведших первые исследования гидрологии южного Байкала, животного и растительного мира озера и прибрежной тайги.

Весной 1902 года началось строительство Кругобайкальской железной дороги на участке от Слюдянки до станции Байкал. Одновременно начала строится и в 1905 была построена станция Култук, бывшая крупным узлом на Транссибе до постройки дублирующего участка через Олхинское плато в 1949 году.

Статус посёлка городского типа с 1936 года.